Родился в семье офицера пограничных войск СССР и учительницы в Москве. В 1986 году окончил школу № 39 города Москвы. В 1987—1989 годах служил рядовым войск ПВО Группы советских войск в Германии.
В1986—1993годах — студент исторического факультета Московского государственного университета имени М. В. Ломоносова и, позже, аспирант МГУ.
Специализируется на истории средневековой Руси, архивоведении, палеографии. С 1991 года работает на кафедре источниковедения и историографии МГУ. С 1994 года входит в состав редакционно-издательского совета Института специальных исторических дисциплин Российской академии естественных наук. С 1995 года — кандидат исторических наук. Защитил диссертацию по материалам архива Московского патриаршего дома. С 2011 года — доктор исторических наук. Защитил диссертацию «Социальный состав высшего командования вооруженных сил России в 1530—1570-е гг.». В 2014 году утверждён в звании профессора.
Проживает в городе Москве. С 2000 года состоит в браке. В 2001 году принял Святое Таинство Крещения. Свои общественно-политические взгляды определяет как государственнические и имперские. По словам Дмитрия Володихина, «Патриотизм — главное прибежище порядочных людей». Является одним из современных теоретиков цивилизационного подхода в российской исторической науке.
В 1995—2001 гг. вёл ряд учебных курсов в Университете Российской академии образования. В 1995 году получил I премию на Конкурсе молодых ученых МГУ за книгу «Борьба за Полоцк между Литвой и Русью в XII—XVI вв.», написанную совместно с Д. Н. Александровым.
В 1993-2007 гг.— редактор, заместитель главного редактора, исполнительный директор издательства «Аванта+». Руководитель проектов «Антология мировой детской литературы» и «Антология мировой фантастики». Работал редактором в издательстве «Планета». В 2007—2008 гг. — редактор отдела культуры в общественно-политическом издании «Политический журналъ». С 1997 по 2009 год возглавлял собственное издательство «Мануфактура». Основатель и главный редактор (1997—2001) журнала «Русское средневековье». С 2008 по 2012 гг. — заместитель главного редактора в историко-культурном журнале Никиты Михалкова «Свой».
В 2013 году награжден российской академической премией имени митрополита Московского и Коломенского Макария (Булгакова) за монографию «Пожарский».
Д.М. Володихин создал научно-художественные «портреты» святителя Филиппа, митрополита Московского, святителя Гермогена, патриарха Московского, святых благоверных князей Петра и Февронии Муромских, вождей земского освободительного движения 1612 года князя Дмитрия Михайловича Пожарского и князя Дмитрия Тимофеевича Трубецкого, царя Федора Ивановича, полководца князя Ивана Петровича Шуйского и других крупных личностей Московской Руси.
С литературной точки зрения эти очерки написаны качественно, а с точки зрения нравственности дают нашим современникам добрый пример служения Богу и отечеству. Во всех этих очерках ярко выражена позиция автора православного человека и патриота. Через образы великих исторических личностей, живших по Евангельским Заповедям, автор стремится укрепить христианский этический идеал в умах наших современников.
